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冯  波 教授

【引用本文】冯    波，钟    昊，张    森，等. 腹腔镜右半结肠癌根治术切除范围争议与共识[J]. 中国实用外科杂志,2023,43(10):1144-1146.

腹腔镜右半结肠癌根治术切除范围

争议与共识

冯    波，钟    昊，张    森，蔡正昊

中国实用外科杂志,2023,43(10):1144-1146

 摘要 

基于完整结肠系膜切除（CME）与D3淋巴结清扫理念，腹腔镜右半结肠癌根治术的手术范围已基本形成共识，但在部分细节问题上仍存在争议。在肠管切除范围方面，尽管“10+5”原则得到临床的广泛应用，但在实施CME和D3根治术时，肠管切除范围仍存在争议。针对肝曲癌和右侧横结肠癌，能否实施保留回盲部的右半结肠癌根治术仍需进一步论证。在淋巴结清扫范围方面，对于D3淋巴结清扫的内侧界仍持有不同观点，现有的证据表明行肠系膜上动脉左侧淋巴结清扫具有一定的临床价值。针对肝曲癌和右侧横结肠癌，是否常规行幽门下和胃网膜弓淋巴结清扫尚无定论。目前，我国学者已开展一系列高质量临床研究，对上述争议问题进行探究。

基金项目：转化医学国家重大科技基础设施（上海）项目（No.TMSK-2021-503）

作者单位：上海交通大学医学院附属瑞金医院普外科  上海市微创外科临床医学中心，上海  200020

通信作者：冯波，E-mail：fengbo2022@163.com

肿瘤位于盲肠、升结肠、结肠肝曲及横结肠右侧2/3区域的右半结肠癌发病例数明显多于左半结肠癌，且预后较差［1-2］。近年来，随着胚胎发育学、解剖学、临床手术学的发展，对于腹腔镜右半结肠癌根治术手术范围（肠管切除和淋巴结清扫）已形成共识，但在部分细节问题上仍存在争议。本文结合最新研究和笔者实践经验，对腹腔镜右半结肠癌手术切除范围相关问题进行总结和讨论。1    肠管切除范围的共识与争议

1.1    肠管切除范围的共识    目前，对于右半结肠癌手术中切除的肠段，欧美国家大多采用“10 cm rule”，以肿瘤外周缘算起，远近两端各切除 10 cm正常肠管，而不考虑灌注血管位置因素。由于局部淋巴液向最靠近的供血动脉方向引流，所以日本《大肠癌处理规约》推荐应用“10+5”原则，根据肿瘤与供血动脉的解剖位置关系决定切除肠管长度和淋巴结清扫范围，这也是目前临床应用最广泛的指导原则［3］。“10+5”原则具体为：（1）肿瘤由1支动脉供血，且供血动脉位于肿瘤正上方，应切除距离肿瘤外周缘两侧各10 cm 的正常肠管和肠旁淋巴结。（2）肿瘤由1支动脉供血且供血动脉不在肿瘤正上方，但与肿瘤的距离<10 cm，则动脉侧切除距供血动脉5 cm的正常肠管和肠旁淋巴结，另一侧切除距肿瘤10 cm的肠管和肠旁淋巴结。（3）若距离肿瘤10 cm的两侧范围内有2支动脉供血，则分别切除距供血动脉5 cm的肠管和肠旁淋巴结。（4）若肿瘤两侧的供血动脉距离均>10 cm，应切除距肿瘤边缘最近的动脉以远5 cm及对侧距离肿瘤10 cm的肠管和肠旁淋巴结。

1.2    肠管切除范围的争议

1.2.1    完整结肠系膜切除和D3根治术的切除范围    目前，完整结肠系膜切除（complete mesocolon excision，CME）与D3根治术是治疗局部进展期右半结肠癌的两种主流术式，均强调高位结扎供血血管及完整切除系膜，进一步规范了结肠癌手术，但二者在肠管切除范围上仍有不同。Nicholas等［4］的研究结果表明，CME的切除标本肠管长度大于D3根治术，其可能的原因在于CME更强调支配血管的高位结扎，因而常需要切除更多肠管以保障剩余肠管具有充分血供。依据最终切除标本的结果，CME的切除范围可能较D3根治术更大、更彻底，理论上更接近肿瘤根治原则的要求，但已有的临床研究结果均未见两种手术远期疗效的差异。可能还需随机对照研究加以验证。

1.2.2    腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术    在传统右半结肠切除术中，不论肿瘤部位而将回盲部一并切除。然而，由末端回肠、阑尾、回盲瓣、盲肠组成的回盲部是一个重要的生理结构，具有阻止结肠内容物反流回小肠的功能，而且是重要的消化道免疫器官，参与调控消化道免疫微环境。随着微创外科理念的更新和器械的不断优化，腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术（laparoscopic ileocecal-sparing right hemicolectomy）被提出并应用于临床。丁克峰团队自2021年起开展了单中心Ⅱ期单臂临床试验及双中心临床研究，初步结果提示，右半结肠切除术中保留回盲部可以促进病人术后消化道功能恢复，缓解术后消化道炎症，维持消化道菌群结构。此外，丁克峰团队目前正在开展一项前瞻性、多中心随机对照临床试验（NCT05923255），比较腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术与传统腹腔镜右半结肠切除术治疗肝曲结肠癌和近端横结肠癌的长期疗效。行腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术治疗的右半结肠癌病人是否在远期生活质量以及肿瘤学方面获益，仍需要更多的高质量随机对照研究结果证明。

2    淋巴结清扫范围的共识与争议

2.1    淋巴结清扫范围的共识    根据《中国结直肠癌诊疗规范》，结肠癌手术需要切除相应结肠肠段和清扫区域淋巴结［5］。区域淋巴结包括肠旁、中间和系膜根部淋巴结共3站，其中系膜根部淋巴结含义等同于中央淋巴结。对于上述3站区域淋巴结的范围，日本《大肠癌处理规约》做出了以下明确描述。对于右半结肠肿瘤，因其属于肠系膜上动脉（SMA）供血区域所属结肠，故实施区域淋巴结清扫的范围应包括以下3站：（1）清扫肠旁淋巴结（第1站）。根据实际肿瘤血管供血情况不同，切除两端相应长度的肠管。（2）清扫中间淋巴结（第2站）。清扫沿肿瘤供血有关的主要和次要动脉分布的淋巴结。（3）清扫中央淋巴结（第3站）。清扫SMA发出与肿瘤供血有关的结肠动脉起始部分布的淋巴结。

2.2    淋巴结清扫范围的争议

2.2.1    D3淋巴结清扫的内侧界    D3根治术是从淋巴结的分布角度描述内侧界，目前的主流观点是肠系膜上静脉（SMV）左侧缘。此观点主要基于右半结肠的淋巴引流很少跨越SMV前方向左引流，故术中无须裸化SMA。因此，大部分学者认为，清扫SMV左侧淋巴结即可达到D3引流区域淋巴结清扫的要求，同时也能够避免过度治疗带来的并发症。然而，根据中央淋巴结的定义，中央淋巴结分布于动脉起点的周围，以SMV左侧缘为内侧界不能有效的清扫位于结肠动脉起点处的淋巴结，而无法满足清扫中央淋巴结的要求。因此，有学者提出应以SMA左侧缘作为D3淋巴结清扫的内侧界。一项解剖学研究显示，在SMA主干表面也存在淋巴结，并且建议行D3淋巴结清扫时应包括此区域的淋巴结［6］。目前，关于以SMA左侧缘为内侧界进行淋巴结清扫的临床研究相对滞后，且质量参差不齐。有研究比较了83例以SMA左侧缘与SMV左侧缘为内侧界D3根治术治疗右半结肠癌病人的短期疗效，结果显示，两组病人术中出血量、术后肛门排气时间以及住院时间的差异均无统计学意义，但SMA组的手术时间、术后引流量、术后引流管放置时间以及术后并发症总发生率均明显高于SMV组［7］。笔者团队近期完成的一项多中心回顾性临床研究（NCT04518449），共纳入1278例行腹腔镜D3根治术的右半结肠癌病人。短期结果显示，SMA组和SMV组病人的手术时间、失血量和术后住院时间相近，两组病人再次手术率差异没有统计学意义。病理学检查结果中，SMA组总检出淋巴结数目和主要淋巴结数目明显高于SMV组（检出淋巴结：24.65枚 vs. 23.02枚，P=0.001；主要淋巴结：3.70枚 vs. 1.81枚，P＜0.001）［8］。这与其他文献报道的结果一致，总检出淋巴结数目优势在整体上可使病人预后获益。在长期预后方面，两组之间总体生存期和无病生存期差异无统计学意义。在Ⅲ期结肠癌病人亚组分析中，SMA组病人表现出相对SMA组更优的无病生存期（P=0.056）。此外，多变量分析结果表明，沿SMA左侧缘行D3淋巴结清扫是Ⅲ期结肠癌病人无病生存期的独立保护因素。

2.2.2    幽门下和胃网膜弓淋巴结清扫    淋巴结转移是影响结肠癌病人预后的重要因素，CME和D3根治术均可遵循相关治疗指南提供足够范围的淋巴结清扫［9］。然而，随着手术技术成熟和器械发展，近年来关于右半结肠癌淋巴结清扫范围出现新的争议，其焦点之一为是否需要常规行幽门下和胃网膜弓淋巴结（infrapyloric and gastroepiploic lymph nodes，IGLN）清扫。

        根据日本《大肠癌处理规约》，IGLN包括幽门下淋巴结（No.206）与胃网膜弓淋巴结（No.204）。幽门下淋巴结位于右胃网膜动脉的近端，引流胃网膜右动脉根部到胃大弯第一分支与胰十二指肠上前静脉和胃网膜右静脉汇合区域的淋巴结；胃网膜弓淋巴结顺着胃网膜血管沿胃大弯走行。

        目前，结肠癌根治术中是否需要清扫IGLN尚无定论，常规清扫可能导致 Henle干、胃网膜血管损伤以及术后胃蠕动不良等并发症增多。有研究结果表明，对于右半结肠癌扩大根治术，IGLN清扫的出血量高于其他组淋巴结［10］。并且，因为幽门下区域解剖复杂，血管变异多，操作不当容易引起出血，而导致手术时间延长，增加相关风险［11］。因此，多数学者认为，对于局部进展期结肠肝曲癌和横结肠癌，术前检查或术中发现异常肿大淋巴结时，建议清扫IGLN。结肠肝曲癌和横结肠癌发生IGLN转移的可能性为9%~22%，而发生IGLN转移的病人往往预后较差。笔者团队既往研究纳入38例行扩大右半结肠癌根治术病人，其中16例结肠肝曲癌有2例发生幽门下淋巴结转移［12-13］。IGLN阳性的高发生率凸显了探索常规清扫IGLN对结肠肝曲癌和横结肠癌手术治疗效果影响的必要性。

        目前，针对结肠肝曲癌和横结肠癌IGLN的研究均为小样本回顾性研究，病人的基线水平、入组标准、研究方法和研究终点均存在异质性，研究结论缺乏说服力。尚无研究对该区域淋巴结清扫的可行性、安全性、短期疗效及远期预后进行系统的综合性评价。笔者中心正在开展前瞻性临床研究（NCT03936530）来评估IGLN转移的发生率，并揭示清扫IGLN对位于结肠肝曲癌和右侧横结肠癌的预后价值。

2.2.3    腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术的淋巴结清扫       结肠癌手术的根治效果主要依赖于完整的系膜切除、充足的手术切缘以及彻底的淋巴结清扫。不同部位结肠癌的淋巴结转移情况各异。结肠肝曲癌主要经No.211、212、223淋巴结转移，近端横结肠癌主要经No.221、222、223淋巴结转移，而No.201、202、203淋巴结发生转移风险较低。腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术中保留回结肠血管，沿回结肠静脉（ICV）和回结肠动脉（ICA）根部清扫No.203、202、201d淋巴结。其中，No.201d淋巴结定义为回结肠血管远端淋巴结（结肠支）。腹腔镜保留回盲部右半结肠切除术的肿瘤学根治效果以及手术安全性需要前瞻性随机对照临床试验证明。

        综上所述，右半结肠癌的两种标准术式CME和D3根治术逐步走向成熟，但在一些问题上仍存有争议。针对这些问题，需要开展一系列高质量前瞻性随机对照试验。相信这些研究的开展，能更好的完善现有临床指南，使肿瘤治疗更精准，器官功能得到更好保护，以期为病人带来最佳的治疗效果。

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（2023-09-15收稿）

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